Экспозиция рассказывает об истории древнерусской книги, искусстве книжного украшения, развитии книгопечатания в России, судьбе новгородских библиотек. Представлено более 200 экспонатов. Посетители могут ознакомиться с древними надписями на предметах быта, ремесла, декоративно-прикладного искусства. Представлены древнерусские монеты и печати, каменные кресты и фрагменты штукатурки с кириллическими и глаголическими надписями. Отдельный зал посвящен уникальному явлению древнерусской средневековой письменности – берестяным грамотам. Заключительная тема – история одного из первых высших учебных заведений России – школы братьев Лихудов.
В силу особенностей хранения, рукописные и старопечатные книги могут находиться в выставочных залах не более 3 месяцев в году, поэтому в музее несколько раз в год происходит смена экспонируемых книг. Неизменным экспонатом в Музее письменности остается древнейшая из ныне известных книг Древней Руси – Новгородская Псалтырь, созданная в начале XI века.
