Музей располагается в одном из исторических районов Старой Руссы, на набережной реки Перерытицы, в старинном двухэтажном особняке первой трети XIX века. В 1880 – 1890 годы его владельцем был старорусский купец Н. Т. Беклемишевский. В годы Великой Отечественной войны дом существенно пострадал. После войны был восстановлен одним из первых в городе.
Экспозиция рассказывает об окружении Ф.М. Достоевского, общественной жизни Старой Руссы 70-х годов XIX века, о замысле, сюжете и идейном содержании последнего произведения писателя. Музей представляет собой уникальное собрание экспонатов — старинных предметов, фотографий, иллюстраций. Он состоит из шести залов, в которых оживают герои Достоевского и его время.
Отличительной особенностью современного Музея романа «Братья Карамазовы» стал мультимедийный контент. На первом этаже, во входной зоне, установлен сенсорный киоск с фотографиями и рассказом о достопримечательностях в составе Новгородского музея-заповедника. На лестничной площадке первого этажа размещена объемная, прозрачная полоса в виде общей рамы с изображениями Старой Руссы и гравированными на лицевом стекле стаффажными фигурами. Беспрерывное движение изображений имитирует перемещение старорусских жителей по улицам города, точнее, по местам, где бывал Ф. М. Достоевский. Открытки, помещенные в раму, как бы воспроизводят путешествие писателя по улицам Старой Руссы в момент его первого приезда в город — от пароходной пристани до дома священника Румянцева.
На лестничной площадке второго этажа размещены иллюстрации народного художника России Бориса Непомнящего. Его иллюстрации, посвященные творчеству Ф. М. Достоевского, широко известны в России и за рубежом. Созданная художником серия графических рисунков, воссоздающих галерею образов романа, передает весь сложный, многогранный мир, который предстает перед читателем. Здесь же, в проемах окон транслируются кадры из одноименного кинофильма режиссера Ивана Пырьева, дающие представление об основных образах романа.
Следующая комната музея раскрывает тему «Женские образы в контексте судьбы и творчества Ф. М. Достоевского». Здесь можно узнать не только о женских образах романа «Братья Карамазовы» (Грушеньке, Катерине Ивановне, г-же Хохлаковой и др.), но и о тех женщинах, которые сыграли значительную роль в судьбе Ф. М. Достоевского и многие из которых повлияли на формирование замысла знаменитого романа. Предсталвены портреты семнадцати женщин из окружения Достоевского: Н. Д. Фонвизина, П. Е. Анненкова, А. В. Корвин-Круковская, С. В. Ковалевская, А. П. Философова, Е. А. Штакеншнейдер – прототип Лизы Хохлаковой. Ту виртуальную галерею украшают старинные фотографии жительниц Старой Руссы и текст письма старорусской мещанки А. И. Меньшовой, ставшей прототипом Грушеньки Светловой в «Братьях Карамазовых».